На протяжении долгих веков обитатели планеты Кхарак (Kharak) жили в уверенности, что их планета не является им родиной. Существовала Загадка Происхождения (Question of Origin), разрешить которую не удавалось ни путём полемики, ни путём научных изысканий. Так продолжалось до тех пор, пока научные достижения и растущая потребность в новых территориях не вынудила искать обитаемые места в доселе непригодных для жилья экваториальных пустынях. Орбитальный спутник обнаружил погребённый в песках исполинский космический корабль. Незамедлительно к нему была послана экспедиция. Среди останков корабля были обнаружены артефакты: Путеводный Камень (Guidestone) и гипердвигатель.
Путеводный камень содержал в себе карту галактики и простой однозначный вектор, указывающий на определённое место недалеко от центра галактики. Это место было подписано словом Хиигара (Hiigara), что на всех наречиях Кхарака означало «дом». Задолго до находки Путеводного Камня было определено, что изначально существовала одна культура и одно наречие, потому находка имела чрезвычайно высокую важность.
Всё население объединилось для великой цели — постройки космического корабля, содержащего в себе отремонтированный гипердвигатель, чтобы вернуться на историческую родину в центре галактики. Кроме того, была предпринята кампания по набору колонистов-репатриантов.
Игра начинается в момент запуска материнского корабля со Стапелей (Scaffold), где игроку предлагается пройти первую тренировочную миссию для ознакомления с основами управления флотом.
В конце тренировочной миссии материнский корабль совершает гиперпрыжок к окраинам системы Кхарак, где выясняет, что корабль поддержки Кхар-Селим был атакован и разрушен неизвестным флотом. Этот же флот атакует и материнский корабль. После отражения нападения, материнский корабль спешно возвращается на орбиту планеты Кхарак, где застает картину тотального опустошения и разрушения. Поверхность планеты полностью уничтожена, в живых не осталось никого, за исключением массивных барж с погружёнными в анабиоз колонистами. Баржи атакуются кораблями, после захвата одного из которых становится понятно, что войну против ведёт древняя империя, наложившая запрет предкам кхаракидов на использование гипердвигателя несколько тысяч лет назад. Поскольку возвращаться больше некуда, флот во главе с материнским кораблём приступает к выполнению своей основной миссии — путешествия на Хиигару, что отныне является единственным условием выживания.
Изначально предполагалось несколько больше миссий (вплоть до 19), но из-за сроков релиза количество миссий остановилось на 16. В одну из невошедших в релиз миссий можно поиграть в расширенной демо-версии Homeworld: Raider’s Retreat.